Если я не ошибаюсь, слово «колонка» впервые употребил Экономо для описания вертикально расположенных рядов нейронов, проходящих через все слои корковых клеток. Насколько я знаю, Экономо ничего не говорил о функциональной организации коры, а Лоренте де Но первый высказал мысль о вертикальной модели работы коры, — мысль, к которой его привели собственные исследования внутрикорковых связей по методу Гольджи. Представление о колончатой организации коры возникло как функциональное понятие на основе открытия, сделанного в физиологических экспериментах и состоящего в том, что основной единицей активности в новой коре служит вертикально расположенная группа клеток с множеством связей между этими клетками по вертикальной оси и малым их числом в горизонтальном направлении. Предполагается, что эта единица действует в операциях обработки и распределения. Я вновь подчеркиваю (прежние мои высказывания см. Mountcastle, 1957, а также Powell, Mo-untcastle, 1959), что тем не менее эта теория не рассматривает кору как собрание изолированных единиц, сцементированных в мозаику, как считают некоторые авторы (Towe, 1975; Creutzfeldt, 1976). В последующих разделах я привожу физиологические доказательства в пользу этой гипотезы, а затем привлекаю внимание к некоторым из многих важных новых открытий относительно внутренней структуры и связей новой коры, которые служат веским подтверждением гипотезы о колонках. Однако сначала я перечислю ряд важных общих принципов, которые будут проиллюстрированы в дальнейшем.
1. Кортикальная колонка представляет собой обрабатывающее устройство с входом и выходом. Число других участков, передающих сигналы в традиционно определяемую область коры и получающих их от нее, может варьировать приблизительно от 10 до 30. Выборка, образуемач любой данной подгруппой модулей из этой области, как правило, гораздо меньше и варьирует от подгруппы к подгруппе перекрываясь.
2. Расположение в виде колонок делает возможным
Организующий принцип функции мозга
картирование одновременно нескольких переменных на двумерной матрице.
3. Между упорядоченными группами колонок в разных областях коры и между группами корковых колонок и модулями подкорковых структур имеются специфические связи. Таким образом, при прохождении через такие области и между ними могут сохраняться топологические отношения с топографическим (географическим) картированием или без него.
4. Параметры, по которым идентифицируются колонки и упорядоченные группы колонок, могут варьировать внутри данной традиционно определяемой области коры и резко различаться в разных областях.
5. Колончатая функциональная модель допускает частично сдвинутое перекрывание относительно топографического представительства, совместимое с динамической изоляцией активных элементов колонки посредством определенной формы латерального торможения вокруг колонки.
6. Внутренние пути колонки, дивергирующие к разным выходам, делают возможной селективную обработку («извлечение свойств») определенных параметров входного сигнала для определенного назначения на выходе.
Данные исследования соматосенсорной коры
Исследование первой соматосенсорной области у наркотизированных кошек принесло доказательства того, что основной функциональной единицей новой коры является вертикально ориентированная колонка (или цилиндр, или пластинка), идущая через все клеточные слои. Такая колонка способна выполнять функции вход — выход значительной сложности независимо от горизонтального распространения активности в сером веществе (Mount-castle, 1957). Эта гипотеза подтвердилась и расширилась в исследованиях гомологичной области коры наркотизированных обезьян (Powell, Mountcastle, 1959). Параметрами для идентификации колонок в соматосенсорной коре служат статические свойства нейронов: расположение их рецептивных полей в двух измерениях поверхности тела; характер стимулов, способных вызвать их возбуждение,
В. Маунткасл'
называемый свойством «модальности»; скорость адаптации к постоянному стимулу — свойство, которое определяется на уровне сенсорного рецептора и таким образом является компонентом модальности. Эти переменные устанавливаются конгруэнтно раздельным проецированием активности в кору большого мозга по небольшим группам сенсорных волокон первого порядка, имеющим общие или тесно перекрывающиеся рецептивные поля и общую способность к сенсорному преобразованию. Они картируются по осям X и Y постцентральной соматосенсорной коры и служат примером важного общего свойства колончатой организации: она делает возможным картирование целого ряда переменных в двух измерениях коры большого мозга.
Колончатая организация в отношении места и модальности обнаружена теперь во всех топографических и ци-тоархитектонических отделах соматосенсорной коры в различных экспериментальных условиях и у нескольких видов животпых: 1) в соматосенсорной зоне I у ненарко-тизированных кураризоваиных сапмири и макаков-резу-сов (Werner, Whitsel, 1968; Mounicastle et al., 1969; Whitsel, Dryer, Ropollo, 1971; Dreyer et al., 1975); 2) в соматосенсорной зоне I бодрствующих, свободно передвигающихся макаков (Carli, LaMotte. Mountcastle, 1971a b; 3) в соматосенсорной зоне II, у наркотизированных кошек (Carreras, Anderson, 1963) и ненаркотизированных кураризованных макаков (Whitsel, Petrucelli, Werner, 1969); 4) у наркотизированных новорожденных (Armstrong-James, 1975) и взрослых крыс (Welker, 1971).
Вернер, Уитсел и их сотрудники внесли большой вклад в понимание картирования тела на соматосенсорной коре, и их данные имеют непосредственное отношение к природе колончатой организации этой области (см. обзор Werner, Whitsel, 1973). Каждый сегмент или малая часть сегмента проецируется на поверхность коры в виде длинной, узкой, иногда извилистой полоски, идущей спереди назад через все цитоархитектонические поля (За, ЗЬ, 1 и 2) постцентральной соматосенсорной коры. Эти полоски построены так, что движение по какому-либо медиола-теральному пути на коре выражает движение по непрерывному пути на поверхности тела, образованному последовательностью движений через отдельные дерматомы.
Организующий принцип функции мозга
Движение спереди назад по какому-либо представительству дерматома воспроизводит путь по дерматому на поверхности тела. Давно известно, что параметр модальности тоже дифференцированно картируется в этом пространственном представительстве. Этот процесс картирования создает образ тела в корковом пространстве, топологический в том смысле, что он передает связи, осуществляющиеся в теле по специфическим путям, без соблюдения точного соотношения размеров тела. Между упорядоченными группами элементов в пространстве тела и другими упорядоченными группами элементов в пространстве коркового представительства сохраняются правильные-отношения по афферентным путям, часть из которых ди-вергирует и перекомбинируется.
Дифференциальный градиент для модальности в передне-заднем направлении полоски несколько варьирует от одного топографического участка к другому (например, стопы, ноги, кисти, руки, лица; Whitsel, Dryer, 1976), но для всех участков высока вероятность того, что к колонкам поля За подходят специально глубокие афференты, в том числе мышечные; к колонкам поля ЗЬ — медленно адаптирующиеся кожные афференты; к колонкам поля 1 — быстро адаптирующиеся кожные афференты (Paul, Merzenich, Goodman, 1972), а к колонкам поля 2 — глубокие афференты от суставов, причем происходит некоторое их смещение в переходных зонах. Для уточнения этого общего принципа нужны новые данные, ибо остается неясным следующее важпое обстоятельство: специализированы ли колонки соматосенсорной коры в отношении места только в медио-латеральном направлении или же существует параметр, характеризующий их также в передне-заднем направлении вдоль узкой проекции дерма-томов? Более вероятно второе, а именно, что необходимая специализация в отношении места имеется и по оси X коры и по оси Y, а как третий статический параметр конгруэнтно картирована модальность.
Пока что динамика нейронной переработки информации в колонках соматосенсорной коры исследована только предварительно. Имеются данные о том, что активность в одной колонке ведет к торможению нейронов в соседних колонках как той же, так и других модальностей
В. Маунткасл
(Mountcastle, Powell, 1959a, b). Механизм этого торможения неизвестен. Оно генерируется внутри коры, возможно, через предполагаемый тормозный вставочный нейрон, описанный Марин-Падиллой (Marin-Padilla, 1970; см. также Jones, 1975). Терминали этих клеток образуют тонкие, ориентированные спереди назад, вертикально вытянутые диски. Такое распределение торможения обеспечивало бы изоляцию активной колонки, или пластинки, от ее соседей. Весьма вероятно, что торможение, действующее транссинаптически по возвратным аксонным коллатера-лям проекционных нейронов в слоях V и VI (Stephanis, Jasper, 1964), тоже играет роль в создании торможения вокруг колонок.
Некоторые нейроны соматосенсорной коры избирательно чувствительны к направлению движения стимула через их периферические рецептивные поля. Это свойство центрального представительства событий, происходящих на периферии, возникает после двух или более ступеней внутрикорковой переработки сигналов, поскольку Уитсел, Рополло и Вернер (Whitsel, Ropollo, Werner, 1972) обнаружили, что клетки, обладающие этим динамическим качеством, локализуются предпочтительно в слое III соматосенсорной коры и в меньшем количестве — в слое V. Ди-рекциональная избирательность, по-видимому, составляет гораздо более обычное свойство кожных нейронов поля 5 (Sakata et a., 1973; Mountcastle et al., 1975), куда проецируются многие пирамидные клетки слоя III соматосенсорной коры. Хотя пока что получены только предварительные данные, эти наблюдения говорят о том, что в специализированной для кожной чувствительности колонке соматосенсорной коры в определенном канале, ведущем к определенному выходу, происходит предпочтительная обработка и интеграция нейронных событий, которые сигнализируют об атрибутах стимула и которые дальше обрабатываются в зоне, куда проецируется этот выходной канал.
Вулси и Ван дер Лоос (Woolsey, Van der Loos, 1970) обнаружили в соматосенсорной коре крысы специальное анатомическое устройство, которое могло бы служить морфологической основой для колончатой организации этой области у животных данного вида. Каждый синусный волосок контралатеральной стороны головы и особенно
Организующий принцип функции мозга
каждая пластинчатая вибрисса представлены в колонке клеток, которая в слое IV отчетливо обособлена в «бочонок» диаметром около 200—300 мкм. Плотность клеток в стенке бочонка в 1,6 раза выше, чем в «полом» центре (Pasternak, Woolsey, 1975). Посредством анализа активности отдельных нейронов Уелкер (Welker, 1971) показал, что все клетки бочонка и колонки выше и ниже него активируются движением только одной контралатераль-ной вибриссы. Бочонки имеются и в соматосенсорной коре мыши и австралийской сумчатой крысы, но их не нашли больше ни у одного из многих исследованных видов (Feldman, Peters, 1974; Woolsey, Schwarz, 1975).
Итак, форма тела картирована на постцентральной соматосенсорной коре примата с сохранением топологической последовательности. Каждая маленькая часть сегментарной иннервации проецируется на длинную, иногда извилистую, полоску коры, идущую в передне-заднем направлении; полоски варьируют как по длине (в передне-заднем направлении), так и по ширине (в медиально-латеральном направлении). Таким образом, любой локус на коре характеризуется параметрами места по своим осям х и у. Кроме того, каждая колонка характеризуется статическим параметром модальности. Таким образом, первичная соматосенсорная кора служит иллюстрацией нескольких общих свойств колончатой организации.
1. Каждая локальная колонка характеризуется своими статическими параметрами места и модальности, а ряды колонок (или пластинок) с одной и той же# дерматомной специализацией и ряды с одной и той же модальной специализацией расположены под прямым углом друг к другу. Судя по некоторым предварительным, данным, другие, более динамичные, переменные тоже картированы на той же самой двумерной матрице.
2. Группы колонок этой матрицы специализированно связаны с упорядоченными группами колонок в других областях (см. ниже).
3. Данная область коры управляется своим специфическим таламокортикальным входом в такой мере, что те участки, в которых обработка сенсорных сигналов происходит, как полагают, с наибольшей точностью, — участки
В. Маунткасл
для кисти, ступни и лица — изолированы от некоторых кортико-кортикальных и каллозальных входов.
4. Колончатая организация вполне совместима с тем, что проекции формы тела частично сдвинуты и несколько перекрываются.
Данные исследования зрительной коры
Больше всего сведений о колончатой организации и самые убедительные свидетельства в ее пользу дала нам зрительная кора, главным образом благодаря изящным работам Хьюбела и Визела, которые были ими недавно обобщены (Hubel, Wiesel, 1977). Карта зрительного пространства на стриарной коре определяется распределением геникулокортикальных волокон, тогда как параметры, определяющие картирование колопок для ряда переменных, создаются на первых ступенях внутрикорковой обработки информации. Я хочу подчеркнуть это обстоятельство, так как специфические свойства колонок—элементов, перерабатывающих информацию в коре, — по-видимому, определяются как их афферентными входами, так и характером внутрикорковой обработки этих входных сигналов. Сочетая электрофизиологические методы с рядом экспериментальных анатомических подходов, Хьюбел и Ви-зел показали, что колонки 17-го поля «образуют расположенные вертикально чередующиеся пластинки для левого и правого глаза. Эти пластинки на горизонтальных срезах имеют вид чередующихся полосок диаметром около 400 мкм, которые изредка дихотомически делятся и имеют слепые окончания». Приблизительно под прямым углом к этим полоскам доминантности глаза лежат полоски гораздо более узкие, клетки которых избирательно настроены на ориентацию коротких прямолинейных отрезков, и таким образом каждый член локального блока колонок доминантности содержит полную 180-градусную последовательность топких ориентационных колонок (или полосок). Для каждого данного нейрона доминантность правого или левого глаза определяется афферентным входом, но степень этой доминантности и ориентационные свойства определяются внутрикорковыми процессами. Такая перекрестная комбинация бинокулярных и ориентацион-
Организующий принцип функции мозга
ных групп занимает площадь около 800X800 мкм. Я называю такую группу макролоконкой; это результат наложения друг на друга гиперколонок доминантности глаза и ориентационных, описанных Хьюбелом и Визелом. Таким образом, зрительная кора служит преимущественно примером того, как ряд переменных может быть картирован или представлен в двумерной матрице благодаря организации в форме колонок. Два измерения представительства пространства — поля зрения — картированы конгруэнтно с переменными доминантности глаза и ориентации и несомненно также с другими переменными (см. ниже).
Совместимость принципа колонок и принципа частично сдвинутого перекрывания проявляется в зрительной коре так же ясно, как в соматосенсорной. Здесь объединенное рецептивное поле каждой макроколонки перекрывает приблизительно наполовину поле соседних групп, а линейное отношение между фактором увеличения и размером рецептивного поля означает, что этот фактор перекрывания остается неизменным по всему представительству поля зрения в коре. Таким образом, любой ориентированный отрезок линии, предъявленный в поле зрения, будет максимально представлен в группе макроколонок, положение которых определяется местом в пространстве и линейной протяженностью стимула. В пределах этой селективной группы макроколонок участок максимальной активности определяется ориентацией. Частично сдвинутое перекрывание представительства зрительного пространства приводит к тому, что по обеим сторонам ряда максимально активированных макроколонок будут находиться менее активированные группы — латеральное распространение активности будет резко ограничено торможением.
Важно подчеркнуть, как это сделали Хьюбел и Визел, изоляцию обрабатывающей функции стриарной коры. Эта область в целом имеет наименьшее из всех других областей коры число внешних связей. Она посылает и получает каллозальные волокна только вдоль представительства вертикального меридиана и, по-видимому, не получает ипсилатеральных кортико-кортикальных связей. Ни одна часть 17-го поля не связана с какой-либо другой его ча-
В. Маунткасл
стью U-волокнами, а тангенциальное распространение преобладающего числа волокон в сером веществе ограничено приблизительно 1—2 мм (Fisken, Garey, Powell, 1973), и есть серьезные основания предполагать, что основная функция этих волокон состоит в создании барьеров латерального торможения которые способствуют динамической изоляции активной колонки от ее соседей. Таким образом, хотя внутрикорковая обработка информации в 17-м поле является необходимой ступенью, ведущей к зрительному восприятию, пожалуй, правильно будет сказать, что зрительное восприятие «происходит» не там, а скорее в ряду сложных распределенных систем, в каждой из которых определенная точка 17-го поля является ее интегральной частью. Что касается наиболее сложных зрительных функций, то такой примат, который из всех зрительных и зрительно-ассоциативных областей коры обладал бы только 17-м полем, вероятно, оказался бы лишенным зрительного восприятия.
Исследования динамической активности зрительных корковых нейронов позволяют думать, что в любой макроколонке обработка информации о разных свойствах стимула происходит в параллельных каналах. Общим правилом, по-видимому, является то, что в каком-либо пути, ведущем к выходному каналу, отбираются те свойства, которые дальше обрабатываются в той области, куда ведет этот канал: происходит комбинация обрабатывающей и распределительной функции корковой колонки. Об этом свидетельствуют, например, недавно полученные данные Поджио и его сотрудников, изучавших динамическую обработку нейронной активности в фовеальной области зрительной коры бодрствующих обезьян, обученных твердой фиксации определенной зрительной цели, несмотря на наличие многих других зрительных стимулов (Poggio, Doty, Talbot, 1977; Poggio, Fischer, 1977). Поджио измерял пространственно-частотную настройку стриарных нейронов, их чувствительность к движущимся решеткам и некоторые аспекты бинокулярного взаимодействия, в том числе чувствительность к диспаратности. Что касается пространственно-частотной чувствительности, то большинство клеток глубоких слоев коры обладает свойствами «анализаторов движения», используемыми системой ство-
Организующий принцип функции мозга 35
ла мозга, которая управляет движениями глаз и на которую проецируются многие нейроны нижних слоев коры. В отличие от них нейроны верхних слоев, по-видимому, функционируют как «анализаторы формы», до известной степени независимо от движения. Путь, выходящий из этих слоев, направлен преимущественно к полям 18 и 19, где, весьма возможно, дальнейшая обработка их сигналов приводит к восприятию пространственной структуры. Таким образом, разные группы выходных нейронов обладают общими статическими свойствами определенного локуса рецептивного поля — доминированием правого или левого глаза и ориентационным свойством, но каналы, ведущие к ним, усиливают и перерабатывают разные динамические свойства входных сигналов.
С некоторых пор известно, что многим нейронам зрительных областей кошки (Barlow, Blakemore, Pettigrew, 1967; Nikara, Bishop, Pettigrew, 1968; Pettigrew, Nikara, Bishop, 1968) и поля 18 коры обезьяны (Hubel, Wiesel, 1970) присуща диспаратность рецептивных полей. Высказано предположение, что поэтому такие нейроны играют роль в центральных нейронных механизмах стереоскопического зрения. Поджио и Фишер (Poggio, Fischer, 1977) недавно идентифицировали в поле 17 у бодрствующей, свободно передвигающейся обезьяны нейропы с такой дис-паратностью рецептивного поля. Они наблюдали настроенные на глубину возбудительные и тормозные нейроны, которые, являясь кандидатами на роль участников нейронных механизмов стереоскопического зрения, кроме того, возможно, служат для фиксации взора. Нейроны с такой настройкой найдены во всех слоях коры, но больше всего их в нижних слоях, проецирующихся на подкорку. В отличие от них другие нейроны, чувствительные к большей диспаратности, или впереди («ближние нейроны»), или позади («дальние нейроны») плоскости фиксации, более многочисленны в супрагранулярных слоях. Известно, что клетки этих слоев (II и III) проецируются на другие области коры, главным образом на поля 18 и 19, где, как полагают, идет дальнейшее формирование нейронных механизмов стереоскопического зрения. Эти нейроны, возможно, также участвуют в контроле сведения глазных осей, ведущего к слиянию изображений.